Allen wuchs in Fayetteville auf und besuchte die dortige High School, wo er als Senior 3.408 Passing Yards und 38 Touchdowns erzielte. An der University of Arkansas wurde er zum Starter und beendete seine College-Karriere mit 7.463 Passing Yards und 64 Touchdowns. In seiner Senior-Saison 2015 warf er 3.440 Yards bei 30 Touchdowns und führte die Razorbacks zu einer 8-5-Bilanz. Die Jacksonville Jaguars wählten Allen 2016 als 201. Pick im Draft. Er verbrachte seine erste Saison als dritter Quarterback hinter Blake Bortles und Chad Henne. Nach Stationen bei den Los Angeles Rams wechselte er 2019 zu den Denver Broncos, wo er nach einer Verletzung von Joe Flacco erstmals als NFL-Starter auflief. Sein erster Start gegen die Cleveland Browns endete mit 193 Yards, zwei Touchdowns und einem 24-19-Sieg. 2020 schloss sich Allen den Cincinnati Bengals an und übernahm nach der schweren Verletzung von Joe Burrow die Starterrolle. In der Saison 2020 startete er fünf Spiele und erzielte dabei 925 Passing Yards. Nach weiteren Jahren als Backup in Cincinnati wechselte er 2023 zu den San Francisco 49ers. Dort startete er 2024 ein Spiel gegen die Green Bay Packers als Ersatz für den verletzten Brock Purdy. Im März 2025 unterschrieb Allen bei den Tennessee Titans unter Head Coach Brian Callahan, mit dem er bereits in Cincinnati zusammengearbeitet hatte.