Huff besuchte die St. Paul's Episcopal School in Mobile, Alabama und wurde als Two-Star-Recruit eingestuft. Ursprünglich hatte er sich für South Alabama entschieden, wechselte dann aber zu Memphis. Bei den Tigers entwickelte er sich zum produktiven Pass Rusher. Als Junior führte er das Team mit 9,5 Sacks und 19 Tackles for Loss an und wurde ins Second-team All-AAC gewählt. Auch in seiner Senior-Saison war er mit 6,5 Sacks der beste Pass Rusher des Teams. Im NFL Draft 2020 wurde Huff nicht ausgewählt und unterschrieb als Undrafted Free Agent bei den New York Jets. Dort spielte er vier Saisons und entwickelte sich vom Rotationsspieler zum wertvollen Passspezialisten. In der Saison 2021 startete er die ersten sechs Spiele, bevor eine Rückenverletzung ihn auf die Injured Reserve setzte. Im März 2024 unterschrieb Huff einen Dreijahresvertrag bei den Philadelphia Eagles. Eine Leistenverletzung ließ ihn fünf Wochen pausieren. Beim Super Bowl LIX war er zwar inaktiv, gewann aber den Titel, als die Eagles die Kansas City Chiefs 40-22 besiegten. Im Juni 2025 wurde er zu den San Francisco 49ers getradet. Insgesamt verzeichnete Huff in seiner NFL-Karriere 108 Tackles und 24 Sacks.